Original article
A large outbreak of Legionnaires’ Disease in an industrial town in Portugal
Um grande surto da Doença dos Legionários numa cidade industrial em Portugal
Francisco Georgea,, , Tara Shivajia, Catia Sousa Pintoa, Luis Antonio Oliveira Serraa, João Valentea, Maria João Albuquerquea, Paula Cristina Olivença Vicêncioa, Ana San-Bentoa, Paulo Dieguesa, Paulo Jorge Nogueiraa, Teresa Marquesa, Helena Rebelob, Filipa Costab, Raquel Rodriguesb, Alexandra Nunesb, Vitor Borgesb, João Paulo Gomesb, Daniel Sampaiob, Paula Barreirob, Silvia Duarteb, Dina Carpinteirob, Joana Mendonçab, Catarina Silvab, Luís Vieirab, Maria Joao Simõesb, Paulo Gonçalvesb, Baltazar Nunesb, Carlos Diasb, Jorge Machadob, Fernando Almeidab, Elsa A Goncalvesc, Lucilia Carvalhod, Pedro Viterboe, Dilia Jardimf, Nuno Lacastaf, Filomena Boavidaf, Ana Perezf, Isabel Santanag, Paula Matiasg, Nuno Banzag, Carlos Rabacalh
a Direção Geral da Saúde, Ministério da Saúde, Lisboa, Portugal
b Instituto Nacional de Saúde Dr. Ricardo Jorge, Ministério da Saúde, Lisboa, Portugal
c Centro Hospitalar de Lisboa Oriental, Ministério da Saúde, Lisboa, Portugal
d Centro de Estudos Anglísticos, Universidade de Lisboa, Ministério da Ciência, Tecnologia e Ensino Superior, Lisboa, Portugal
e Instituto Português do Mar e da Atmosfera, Ministério do Ambiente, Lisboa, Portugal
f Agência Portuguesa do Ambiente, Ministério do Ambiente, Amadora, Portugal
g Inspeção-Geral da Agricultura, do Mar, do Ambiente e do Ordenamento Territorial, Ministério do Ambiente, Ministério da Agricultura, Desenvolvimento Rural e Florestal e Ministério do Mar, Lisboa, Portugal
h Hospital de Vila Franca de Xira, Ministério da Saúde, Vila Franca de Xira, Portugal
Recebido 13 Outubro 2016, Aceitaram 14 Outubro 2016
Abstract
Background

We describe the investigation and control of an outbreak of Legionnaires’ disease in Portugal in October, November and December 2014.

Methods

Confirmed cases were individuals with pneumonia, laboratory evidence of Legionella pneumophila serogroup 1 and exposure, by residence, occupational or leisure to the affected municipalities. 49 possible sources were reduced to four potential sources, all industries with wet cooling system, following risk assessment. We geo-referenced cases’ residences and the location of cooling towers defining four study areas 10km buffer centered on each cooling tower system. We compared the number of cases with expected numbers, calculated from the outbreak's attack rates applied to 2011 census population. Using Stones’ Test, we tested observed to expected ratios for decline in risk, with distance up to 10km four directions. Isolates of Legionella pneumophila were compared using molecular methods.

Results

We identified 403 cases, 377 of which were confirmed, 14 patients died. Patients became ill between 14 October and 2 December. A NE wind and thermal inversion were recorded during the estimated period of exposure. Disease risk was highest in people living south west from all of the industries identified and decreased with distance (p<0.001). 71 clinical isolates demonstrated an identical SBT profile to an isolate from a cooling tower. Whole genome sequencing identified an unusual L. pneumophila subsp. fraseri serogroup 1 as the outbreak causative strain, and confirmed isolates’ relatedness.

Conclusions

Industrial wet cooling systems, bacteria with enhanced survival characteristics and a combination of climatic conditions contributed to the second largest outbreak of Legionnaires’ disease recorded internationally.

Resumo
Contexto

Descrevemos a investigação epidemiológica e medidas de controlo de um surto de doença dos Legionários, ocorrido em Portugal em outubro, novembro e dezembro de 2014.

Métodos

A definição de caso englobou doentes com critérios clínicos de pneumonia aguda, com provas imagiológicas compatíveis e confirmação laboratorial para a identificação de Legionella pneumophila (L. pneumophila) serogrupo 1, para além do critério epidemiológico de exposição, quer por motivos de residência, ocupacional ou lazer nas freguesias suspeitas. Quarenta e nove possíveis fontes de infeção foram reduzidas a 4 potenciais fontes, após avaliação de risco, todas as indústrias com sistema de torres de arrefecimento. A georreferenciação por residência dos casos e localização de torres permitiu definir 4 áreas de investigação num perímetro de 10km centrado em cada uma daquelas 4 torres. Comparou-se o número de casos observados com o número de casos esperados, calculados a partir de taxas de ataque do surto aplicadas à população. Usando o teste de Stones, testou-se a razão entre casos observados e casos esperados e declínio do risco em relação à distância de até 10km em 4 direções. As amostras de L. pneumophila foram comparadas utilizando métodos moleculares.

Resultados

Foram identificados 403 casos, dos quais 377 foram confirmados, tendo ocorrido 14 óbitos. Os doentes apresentaram sintomas entre 14 de outubro e 2 de dezembro. Em termos meteorológicos, foram registados ventos NE e inversão térmica durante o período estimado de exposição. O risco de doença foi maior em pessoas que vivem a sudoeste de todas as indústrias identificadas, diminuindo com o aumento da distância (p<0,001). Amostras de 71 dos casos clínicos demonstraram um perfil SBT idêntico às amostras isoladas a partir de uma torre de arrefecimento. A sequência de genoma de L. pneumophila fraseri serogrupo 1 pouco comum como a estirpe causadora do surto confirmou a relação das amostras isoladas.

Conclusões

Torres de arrefecimento industriais, agentes bacterianos com características mais desenvolvidas para elevada sobrevivência e uma rara combinação de condições climáticas, contribuíram para o segundo maior surto de doença dos Legionários registado na literatura.

Keywords
Legionnaires’ disease, Legionella pneumophila fraseri
Palavras-chave
Doença dos Legionários, Legionella pneumophila fraseri

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